Bizans’ın ilk kilisesi olma özelliğine sahip olan ve tarihi 330’lu yıllara kadar uzanan Aya İrini Kilisesi, I. Constantinus dönemine ait bir yapıdır. O dönem kendi adına saray, hipodrom ve forum yaptıran Konstantin Aya İrini’yi de yaptırmış ancak kilise 532 yılında çıkan Nika Ayaklanması ile yanmıştır. Bu nedenle günümüze kadar gelmeyi başaran kilise bu dönem yapılan kilise değildir ve görünümü ilk halinden oldukça uzaktır. Kilisenin yandığı Aya Nikala Ayaklanması sırasında Ayasofya da zarar görmüştür. Bunun üzerine Justinianos tarafından hem Ayasofya onarılmış hem de Aya İrini Kilisesi yeniden inşa edilmiştir. Ancak daha sonraları yeni bir yangın ve çeşitli depremlerin etkisiyle yapı birkaç kez daha onarım görmüştür.
İstanbul’un fethinden sonra
Topkapı Sarayı’nın surları içerisinde yer alan Aya İrini, iç cephane ve silah ambarı olarak kullanılmasının yanı sıra Osmanlı’nın ilk müzesi olmuştur. Silah koleksiyonlarının sergilendiği müzeye imparatorluğun çeşitli bölgelerinden gönderilen eski silahlar toplanmıştır. Sonraları 1875 yılında müzedeki koleksiyonlar Çinili Köşk’e taşınmıştır. Aya İrini Kilisesi’nde tarihi askeri ürünler depolanmış ve 1949’a kadar askeri müze olarak açık kalmıştır. Kilise ne yazık ki bugün ziyarete kapalıdır ancak dönem dönem çeşitli sanat etkinleri ve konser gibi aktivitelere ev sahipliği yapmaktadır.